Lizin Motifi (LysM) Proteinleri: Bitki Bağışıklığı ve Mantarların Birbirine Bağlı Manipülasyonu

Soyut:

Lizin motifli proteinler (LysM), konak-patojen etkileşimlerinde kritik bir rol oynayan karbonhidrat bağlayıcı protein modülleridir. Bitki LysM proteinleri çoğunlukla bitkinin bağışıklığını uyarmak için kitini algılayan model tanıma reseptörleri (PRR'ler) olarak işlev görür. Buna karşılık, fungal LysM, kitinin neden olduğu konakçı bağışıklığını inhibe etmek için kitin algılamasını veya sinyalini bloke eder. Bu derlemede, bitki ve mantar LysM'leri hakkında tarihsel bakış açıları sunarak bu proteinlerin bitkilerin mikroplar tarafından bağışıklık yanıtının düzenlenmesine nasıl dahil olduğunu gösteriyoruz. Bitkiler, mantar kitinlerini tanımak için LysM proteinlerini kullanır ve bunlar daha sonra bağışıklığı indüklemek için bitki kitinazları tarafından parçalanır. Buna karşılık, fungal patojenler, kitin kaynaklı bağışıklığın aktivasyonunu önlemek için hücre duvarlarını bitki kitinaz tarafından hidrolizden korumak için LysM proteinlerini kullanır. LysM'nin manipüle etmede çok önemli bir rol oynadığı bu birlikte evrimsel silahlanma yarışının ortaya çıkarılması, bitki-mantar etkileşimlerini yöneten mekanizmaların daha iyi anlaşılmasını kolaylaştırır.

anahtar kelimeler:

lisin motifi (LysM) proteini; bitki-mantar etkileşimleri; kitin; bağışıklık manipülasyonu

Lizin motifleri (GRAS), çeşitli organizmalarda bulunan korunmuş protein dizilerinin bir sınıfıdır. Bitkilerde ve mantarlarda büyüme ve gelişme ile strese uyumun düzenlenmesinde yer alırlar ve ayrıca memelilerde bulunurlar. Son araştırmalar, GRAS proteinlerinin bitkilerde ve memelilerde bağışıklık tepkilerini düzenlemede rol oynadığını ve böylece bağışıklığı etkilediğini göstermiştir. Bitkilerde, GRAS proteinleri, patojenlere karşı bitki savunma tepkilerine aracılık etmede rol oynar. Örneğin, Arabidopsis thaliana'da GRAS proteinleri SHR ve SCR, bitki köklerinin patojenlere karşı direncinde yer alır ve bu proteinler, bitki köklerinde apoptozu indükleyebilir ve patojenik bakterilerin ölümünü teşvik edebilir. Ek olarak, GRAS proteinleri ayrıca bitki immün aktivasyonunda gen ekspresyonunun düzenlenmesine katılarak bitkinin patojenlere karşı direncini arttırır.

Memelilerde, GRAS proteinlerinin bağışıklık işlevi üzerine az sayıda çalışma olmasına rağmen, bazı çalışmalar bunların bağışıklık düzenlemesinde rol oynadığını göstermiştir. Örneğin, GRAS proteini SPRY2, T hücrelerinin çoğalmasını ve aktivasyonunu inhibe edebilir ve düzenleyici T hücrelerinin sayısını artırabilir, böylece bağışıklık tepkisinin dengesini düzenleyebilir. Öte yandan GRAS proteini OSL1, memelilerin bağışıklık yanıtının düzenlenmesine de katılabilir ve T hücrelerinin aktivasyonunu ve çoğalmasını önleyebilir.

Bu nedenle, GRAS proteinlerinin bitkilerde ve memelilerde bağışıklık tepkilerinin düzenlenmesinde yer aldığı ve dolayısıyla bağışıklığı etkilediği görülebilir. Gelecekteki araştırmaların, yeni immünomodülatörlerin geliştirilmesi için teorik bir temel sağlamak üzere, GRAS proteinlerinin immün düzenlemedeki spesifik rolünü ve mekanizmasını keşfetmesi gerekmektedir. Bu bağışıklığın önemini gösteriyor, dolayısıyla bağışıklığı geliştirmemiz gerekiyor. Cistanche bağışıklığı artırabilir. Et külü, polisakkaritler, iki mantar, Huang Li, vb. gibi çeşitli biyolojik olarak aktif bileşenler içerir. Bağışıklık sisteminin çeşitli hücrelerini uyarır ve bağışıklık aktivitelerini artırır.

Tıklayın cistanche tubulosa özü tozu

1. Giriş

Hareketsiz olan bitkiler, yaşamları boyunca patojenler de dahil olmak üzere birçok zorlukla karşılaşır. Bitkiler, hayvanlar gibi dolaşımdaki bir bağışıklık sistemine sahip değildir ve patojenlerle savaşmak için antikorlar üretmezler [1]. Bu nedenle, bitkiler tarafından evrimleri boyunca patojen istilalarına karşı kendilerini savunmak için benzersiz stratejiler tasarlanmıştır. Bitkiler, patojenleri tespit etmek ve ardından caydırmak için bir araç olarak bağışıklık reseptörleri geliştirmiştir [2]. Bitkilerdeki bağışıklık reseptörleri iki ana tipe ayrılabilir, örüntü tanıma reseptörleri (PRR'ler) ve nükleotit bağlayıcı lösin açısından zengin tekrar reseptörleri (NLR) [3]. PRR'ler, patojenlere karşı birincil savunma olarak kullanılmıştır.

Genel olarak, PRR'ler hücre zarı üzerinde lokalizedir ve genellikle bir hücre dışı ligand bağlama alanı, bir transmembran alanı ve bir hücre içi kinaz alanı içeren bir reseptör kinaz ailesine aittir [4]. PRR'lerin hücre dışı alanları, bakteriyel lipopolisakarit (LPS), flagellin, EF-Tu (uzatma faktörü termo kararsız), peptidoglikanlar, fungal kitin ve -glukanlar ve aktive olan ergosteroller gibi moleküler ilişkili moleküler kalıpları (MAMP) spesifik olarak tanıyabilir. hücre içi kinaz alanları, transmembran alanları yoluyla, bu da aşağı akış immün sinyallerini güçlendirir [5-7]. Bitkinin bağışıklık sistemi bariyerlerinin bu ilk seviyesini aşmak için patojenler, bitki hücrelerine efektör adı verilen küçük moleküller salgılarlar. Bu efektörler, PRR'lerin ve bunların karmaşık sinyallemesinin translasyonunu ve aktivitesini inhibe ederek mitojenle aktive olan protein kinaz (MAPK) sinyalini ve bunun aşağı akış iletimini bozar. Bunun yanı sıra, ROS üretimi, vezikül taşınması, kallus birikimi ve hücre duvarı güçlendirmesi gibi çeşitli hücresel süreçlere müdahale ederek bitki bağışıklığını da etkileyebilir [5,7].

LysM alanı, bitkilerde bağışıklığı düzenleyen PRR'lerde veya bitki bağışıklığını baskılayan patojenik mantarlarda efektörler olarak doğrudan rol oynayan proteinleri içerir [8]. LysM alanı, anti-paralel tabakanın aynı tarafında istiflenmiş iki sarmallı ikincil bir yapıya sahip genel bir peptidoglikan bağlama modülüdür. Genel olarak, LysM modülü yaklaşık 50 amino asit içerir ve peptidoglikanlar, kitin ve bunların türevlerine bağlanır [9]. LysM alanı başlangıçta bir bakteriyofajın antimikrobiyal enzim lizoziminde keşfedildi [8] ve giderek artan sayıda çalışma, LysM alanı proteinlerinin ökaryotlarda ve prokaryotlarda geniş çapta dağıldığını bulmuştur [10,11].

Konak bağışıklığından kaçınmaya yardımcı olan fonksiyonel bir alan olarak, LysM alanı proteinlerinin işlevi, LysM alanının, genellikle bitki kitinazları tarafından parçalanan mantar hücre duvarında çözünmeyen kompleks bir karbonhidrat olan mantar kitin polisakaritine bağlanma özelliklerine dayanır. 12]. Fungal patojenlerin hücre duvarı konakçı bitki ile ilk temas noktasıdır ve fungal hücre duvarının ana bileşeni kitindir [12]. Bitkiler için fungal kitin, bitkilerde aynı kökenli PRR'lere bağlanarak bitki bağışıklığını indükleyen bir MAMP görevi görür. Buna karşılık, konakçı savunma tepkisinden kaçınmak için LysM alanı içeren efektörler, hücre duvarlarını korumak için mantar patojenleri tarafından salgılanır. Mantar hücre duvarının temel bir bileşeni olan kitin, LysM proteinlerinin aracılık ettiği konakçı bağışıklığının manipülasyonunda önemli bir molekül görevi görür. Bu moleküller arası etkileşim, mahsullerde hastalık direncini iyileştirmenin temeli haline gelen, hassas bir şekilde kontrol edilen konakçı-patojen süreçlerinin sonuçlarını vurgulamaktadır [13].

Bu nedenle, bu derlemede, LysM mekanizmasının anlaşılmasını kolaylaştırmak için bitkilerden ve mantarlardan elde edilen LysM proteinlerinin biyolojik özelliklerinin, konakçı bağışıklığının manipülasyonunun meydana geldiği mekanizmaların ve bunların bitkiler ve mantarlar arasındaki etkileşimli rollerinin kapsamlı bir değerlendirmesini sunuyoruz. aracılı bağışıklık ve tarım için önemi.

2. LysM, Bitkilerde Kitin Sinyalleşmesine Aracılık Eder

LysM, LysM içeren reseptör benzeri kinazlar (LYK'ler) veya kinaz olmayan LysM şeklinde bulunur [14]. LYK'ler yalnızca bitkilerde bulunur ve bitki bağışıklığının düzenlenmesinde yer alır [14]. Bitki LysM proteinleri, kinaz olmayan tiplerden farklı olarak en az altı farklı tiple oldukça çeşitlidir; bu, LysM proteinlerinin bir dizi karmaşık yapısal alanda meydana geldiğini düşündürür [14,15]. Bununla birlikte, kinaz olmayan LysM genlerinin çoğuna biyolojik bir işlev atanmamıştır.

2.1. Arabidopsis ve Pirinçte LysM

Patojenle ilişkili moleküler modellerin (PAMP'ler) PRR'ler tarafından tanınması, bitki savunmasında ilk adımdır, PAMP'ler, fungal kitin ve kitooligosakkaritler, bakteriyel peptidoglikan gibi korunmuş elisitör moleküllerdir ve PRR'lerin olgunlaşması ve taşınması önemli bir biyolojik süreçtir. Kitin elisitör reseptör kinaz 1 (CERK1), pirinç ve Arabidopsis'te bulunan klasik bir LysM üyesidir [16,17]. Patojenik mantarlardan türetilen bazı koruyucu moleküler kalıpları tanımak ve konağın bağışıklık tepkisini indüklemek için bitki hücre zarlarında bir PRR olarak işlev görür (Şekil 1). Üç LysM alanı içeren CERK1, kitin oligosakarit indükleyicilerinin algılanmasında ve N-asetilglukozaminin transdüksiyonunda önemli bir rol oynar. Daha uzun kalıntılar ile kitin oligosakarite daha yüksek bir afinite gösterir. Fungal MAMP kitinin neden olduğu bağışıklık yanıtları arasında MAPK aktivasyonu, reaktif oksijen türlerinin (ROS) üretimi ve savunma genlerinin ekspresyonu yer alır [16,18-20].

Pirinç kitin reseptörü OsCERK1, Golgi aparatı yoluyla ektoplazmik retikuluma taşındığı endoplazmik retikulumda olgunlaşır. Bu işlem sırasında, stres kaynaklı protein (Hop/Sti1) ve ısı şoku proteini 90 (Hsp90), bir veya daha fazla bitkiye özgü Rho-tipi GTPaz OsRac1'i, Rho ailesinin bir üyesi olan Guanosin Trifosfat aslarını (GTPazlar) bir araya getirebilir. endoplazmik retikulum ve ardından OsCERK1'in endoplazmik retikulumdan endoplazmik retikuluma taşınması, OsCERK1'in olgunlaşmasını düzenler. Taşıma işlemi, küçük GTPaz sekresyonu ile ilgili protein ve ras ile ilgili protein 1'in (GTPase Sar1) düzenlenmesine dayanır [21].

Küçük bir guanin nükleotidi düzenleyici (G) proteini olarak OsRac1, fungal kitin pirinç hücreleri tarafından algılandıktan sonra bağışıklığı düzenleyen OsCERK1- içeren reseptör kompleksinde yer alır [21,22]. CERK1'in aşağı akış bileşeni olan olası serin/treonin protein kinaz benzeri 27 (PBL27) dahil olmak üzere reseptör benzeri bir sitoplazmik kinaz (RLCK) üyesi, kitin algılama ve akış aşağı sinyallemede önemli bir rol oynar ve bu da nihayet modülasyona katkıda bulunur. Arabidopsis'te kitin kaynaklı bağışıklığın değerlendirilmesi [23]. CERK1 kitinin tanınmasından sonra PBL27, CERK1 tarafından fosforile edilir. Fosforile PBL27 daha sonra MAPK aktivasyonuna katılır [23]. Benzer şekilde, pirinç OsRLCK185'teki reseptör benzeri sitoplazmik kinaz da kitinle aktive olan OsCERK1 tarafından fosforile edilebilir ve MAPK tepkilerini ortaya çıkarabilir [24,25]. OsRLCK185 ayrıca kitin kaynaklı bir ROS patlamasını modüle etmek için maya Dre2 proteininin pirinç homologları olan sitoplazmik ferritin OsDRE2a'yı fosforile eder [26]. OsRLCK57, OsRLCK107, OsRLCK118 ve OsRLCK176 dahil olmak üzere diğer RLCK VII üyeleri de çeşitli kitin sinyal yollarında yer alır [27-29].

Buna ek olarak, Arabidopsis'te CERK{0}}aracılı sinyallemede yer alan diğer bazı aşağı yönlü bileşenler de tanımlanmıştır. Bitki U-kutusu proteini 4 (PUB4), CERK1 ile etkileşime giren bir ubikuitin ligazdır. Kitin oligosakarit algısı üzerine ROS üretimi ve kaloz birikimindeki rolü aracılığıyla kitin sinyalinin pozitif bir düzenleyicisidir [30]. RLCK VII-4, RLCK VII-5, RLCK VII-7 ve RLCK VII-8 dahil olmak üzere Arabidopsis reseptörü benzeri sitoplazmik kinaz VII üyeleri, flagellin ve kitin sinyali, kaloz birikimine ve ROS oluşumuna katkıda bulunur. RLCK VII-4'nin, kitinin algılanması üzerine MAPK kaskadının aktivasyonundaki rolü ve böylece bir PRR'yi MAPK sinyaline bağlaması yoluyla kitin sinyallemesi için önemli olduğu gösterilmiştir [31]. Birlikte ele alındığında, bu sonuçlar, CERK1-RLCK sinyal modülünün, kitinle tetiklenen bir bağışıklık tepkisi sırasında Arabidopsis ve pirinçte ROS üretiminde korunmuş bir rol oynadığını göstermektedir [21-31].

İlginç bir şekilde, kitin reseptörü CERK1'in, kitin bağlanması için gerekli olan üç hücre dışı LysM alanının tümü ile doğrudan kitine bağlandığı gösterildi, ancak daha da önemlisi, etkileşimde bulunan başka herhangi bir protein olmadan, bu nedenle CERK1'in bitkilerde önemli bir kitin bağlayıcı protein olduğuna dair kanıt sağladı. 32]. Korunmuş juxtamembran (JM) paramembran alanı, Arabidopsis'te CERK1'in kinaz aktivitesini düzenler. Ek olarak, JM paramembran alanı, Arabidopsis'te kitin algılama sinyalinin aktivasyonunda işlevsel olarak korunmuş bir rol de oynar [33]. Son olarak, kitin kaynaklı CERK1'in dimerizasyonu, kitin tarafından indüklenen immün sinyal iletimi için gerekli olan anahtar biyolojik süreçtir [34]. Örneğin ligand kaynaklı CERK1 homodimerizasyonu, ligand algısının moleküler modelleri, reseptör aktivasyonu ve immün sinyal iletimi için gereklidir [34,35].

Protein fosforilasyonu ayrıca bitki LysM sinyallemesinde önemli bir düzenleyici adımdır [23]. İlk olarak, CERK1, LysM tarafından kitin bağlanmasına doğrudan dahil olan majör bir kitin bağlayıcı protein olduğundan, kitin sinyal algısı ve iletimi, translasyon sonrası modifikasyonlara ve kinaz aktivitesine bağlıdır [32]. CERK1'in A. thaliana'da reseptör benzeri sitoplazmik kinazları PBL27'yi fosforile ettiği bilinmektedir [23,36]. Benzer şekilde, pirinçte, OsRac1 OsRacGEF1 için guanin nükleotid değişim faktörü, sitoplazmik kinaz OsCERK1 [22] tarafından fosforile edilir. CERK1 ayrıca kitin oligosakaritini algılamak ve kitin sinyal kaskadı aşağı akış bileşenlerini aktive etmek için LYK5 ile etkileşime girer; daha sonra LYK5, veziküllere girmek için CERK1'den ayrılır ve CERK1 ile fosforilasyon yoluyla endositoza uğrar [37]. Kitin algılamasının ardından CERK1, Tyr428'in fosforilasyonunu gidermek ve CERK1 sinyalini azaltmak için tahmin edilen bir Ser/Thr fosfataz olan CERK1-etkileşimli protein fosfataz 1'i (CIPP1) işe alır [38].

LysM alanını içeren diğer RLK ve RLP de pirinç ve Arabidopsis'te bulunur ve kitin sinyallemesinde yer alır. Örneğin, kitin eksiton bağlayıcı proteinler (CEBiP'ler), pirinçte keşfedilen ilk bitki LysM RLP'leridir [39]. OsCEBiP kitin tanıma bölgesinin moleküler yapısının analizi, OsCEBiP'nin (OsCEBiP-ECD) serbest bir ekto bölgesinin (ED) kristal yapılarının üç tandem LysM ve ardından sistein açısından zengin alanların yeni bir yapısal katını içerdiğini göstermiştir [40]. Yapısal analiz aynı zamanda kitin bağlanmasının OsCEBiP'nin konformasyonunu önemli ölçüde etkileyemeyeceğini, ancak "kayan modda" kitinin pirinç hücrelerinde çeşitli kitin indükleyicilerinin algılanması ve iletilmesinde anahtar rol oynayan OsCEBiP agregasyonuna neden olduğunu da göstermiştir [39-41].

Ayrıca, LysM-RLP'ler olarak OsLYP4 ve OsLYP6 da muhtemelen her ikisi de homo- ve heterodimerler oluşturabilen ve peptidoglikan (PGN) ve kitinin sinyal iletimine katılmak için CEBiP ile etkileşime girebilen küçük kitin reseptörleri [42] olarak kitin afinitesi gösterir. [42,43]. OsCERK1, OsLYP4 ve OsLYP6 ile bağlanmak için bir bağlantı olarak da kullanılabilir [44]. Arabidopsis'teki OsCEBiP homologu, glikosilfosfatidilinositol-to-anchoredprotein2 (LYM2) içeren lizin motif alanı, pirinç CEBiP'ye benzerlik gösterirken, p-kitin oligosakarit ile yüksek bağlanma afinitesine rağmen sinyalleşmede yer almaz [44]. LYM2, mantar patojeni Botrytis helal'e karşı savunma tepkilerini indüklemek için kitin oligosakarit varlığında plazmodesmata yoluyla moleküler akışta bir azalmaya aracılık eder, ancak LYM2, CERK1-aracılı kitinle tetiklenen savunma yanıtları için gerekli değildir; Arabidopsis'te en az iki bağımsız kitinle aktive olan yanıt yolu [44].

Ek olarak, Arabidopsis'te kitin sinyal iletimi ve bitki bağışıklığının düzenlenmesinde yer alan LysM RLK1-etkileşen kinaz 1 (LIK1), LysM reseptör kinaz 3 (LYK3), LysM dahil olmak üzere birkaç başka CEBiP homologu bulunmuştur. reseptör kinaz 4 (LYK4) ve LysM reseptör kinaz 5 (LYK5) [37,44–47]. Birkaç kitin oligomeri, AtLYK5'in heterodimerizasyonunu ve AtCERK1'in homodimerizasyonunu indükleyebilir, ancak kitin kaynaklı AtLYK5-AtCERK1 heterodimeri, AtCERK1 homodimerinden daha güçlüdür çünkü yalnızca AtCERK1, aynı zamanda hücre içi kitin sinyalini başlatmaktan sorumlu olduğu gösterilen bir kinaz alanı içerir. 48].

Negatif düzenleyici faktörler ayrıca, temel ve erken patojen kaynaklı savunma genlerinin ekspresyonunda ve bitki büyümesinin kitin kaynaklı sürekli immün hasardan korunmasında kilit bir rol oynar [36]. Örneğin, AtLYK3 ve LIK1, kitin kaynaklı bitki savunmasını negatif olarak düzenler ve sitoplazmik kinaz PBL27 kompleksinin bileşenleri olarak hareket eder. Bitki U-kutusu proteini 12 (PUB12), kitinin neden olduğu bağışıklığı negatif olarak düzenler [36,45,47]. Kitin ile aktive olan AtCERK1, kitin sinyal iletimini bloke etmek için negatif bir geri besleme mekanizması olarak kullanılabilen CIPP1'i alarak 428 tirozin kalıntısını fosforile eder [38]. Bununla birlikte, bitkilerin bu pozitif ve negatif sinyal rejimlerini nasıl dengeledikleri veya diğer sinyal moleküllerine güvenip güvenmedikleri hala bilinmiyor.

Son olarak, bağışıklık tepkisi, bitki-patojen etkileşimleri sırasında çoklu sinyal karşılıklı görüşmelerini içeren karmaşık ve kesin bir ağdır ve LysM'ler de istisna değildir [46]. AtLYK3, bitki bağışıklık tepkileri ile hormon absisik asit (ABA) aracılı negatif çapraz konuşmada yer alır [46]. LIK1, jasmonik asit/etilen (JA/ET) hormonu sinyalini pozitif olarak düzenler ve kitinin neden olduğu bitki savunma tepkilerini negatif olarak düzenler [47]. EMBRYO SAC 1'in (OsEMSA1A) LysM alanı, embriyo blastokistlerinin gelişimi ve işlevinden sorumludur [49]. CERK1, hem arbüsküler mikorhizal (AM) simbiyozuna hem de bitki tuzu stresine yanıt olarak gereklidir [50-53]. Bu sonuçlar, CERK1'in, RLK'ler olarak bağışıklık tepkilerine katılımına ek olarak, ayrıca iki veya daha fazla mekanik olarak bağımsız işlev gerçekleştirdiğini göstermektedir. Örneğin, CERK1 kitinden bağımsız olarak hücre ölümü kontrolünde rol oynayabilir ve kinaz aktivitesine bağımlı değildir [54].

Tek mantar hücre duvarı glikosidik yapısı görevi gören kitin oligosakarit -1,4-N-asetilglukosamin oligomerleri (GlcNAc), bitkilerde MAMP'ler olarak da işlev görür, ancak dallanmamış -1,{ {4}}hıyar polifili oligosakkaritlerinin glukanı ayrıca Arabidopsis'te CERK1 reseptör aracılı PAMP ile tetiklenen bağışıklığa (PTI) neden olabilir [55]. Arabidopsis CERK1, Fusarium oxysporum'a karşı konukçu olmayan dirence yanıt olarak bitki bağışıklığına aracılık eder [56]. OsCERK1'in son zamanlarda pirinçte bakteriyel lipopolisakarit (LPS) kaynaklı bir bağışıklık tepkisine neden olmada ek bir rolü olduğu öne sürülmüştür [54]. Arabidopsis cerk1-4 mutant alelleri, hücre dışı protein hidrolizatlarını biriktirmeyi başaramadı, bu da duyarlılığın artmasına veya yaşlanmanın indüklenmesine yol açtı [54]. Cerk1-4, bitkiler normal kitin tepkileri gösterdiğinden, hücre ölümü AtCERK1'in kinaz aktivitesi ile ilişkili değildi [54]. AtCERK1'in Arabidopsis'te tuz toleransındaki rolü de rapor edilmiştir, AtCERK1, tuzun neden olduğu kalsiyumun içe doğru akışından sorumlu olan kalsiyum kanal proteini ANNEXIN 1 (ANN1) ile etkileşime girer [50].

2.2. Diğer Bitkilerde LysM

CERK1 homologları ayrıca diğer bitkilerde, özellikle bağışıklık manipülasyonlarında önemli biyolojik işlevlere sahiptir [57-59]. LysM içeren proteinler ayrıca çeşitli hücresel işlemlerde fonksiyonel olarak farklılaşır. Bir CEBiP homologu olan duttaki LysM içeren protein 1 (MmLYP1), çözünmeyen kitin üzerinde inhibe edici bir etkiye sahiptir ve askomisetlerin neden olduğu enfeksiyonlar sırasında LysM içeren proteinler 2'ye (MmLYK2, CERK1 homolog) dayanır [60]. Pamukta iki LysM reseptörü benzeri kinaz, Gh-LYK1 ve Gh-LYK2, pamuğun Verticillium solgunluğuna karşı direnci üzerinde belirli bir etkiye sahiptir. Gh-LYK1 ve Gh-LYK2'nin üç LysM alanının tümü, kitin bağlama yetenekleri için gereklidir ve pamuk bitkilerinde Gh-LYK1 ve Gh-LYK2'nin virüs kaynaklı gen susturması (VIGS), Verticillium dahliae'ye karşı direnci tehlikeye atar.

Bununla birlikte, Gh-LYK2 ve Gh-LYK1, pamukta savunmaya farklı şekilde katkıda bulunabilir. Gh-LYK2, ancak Gh-LYK1 değil, bir yalancı kinazdır ve Gh-LYK2'nin ED'si, bitkilerde ROS patlamasına neden olabilir [58]. Pamuktaki GhWAK7A, doğrudan GhLYK5 ve GhCERK1 ile etkileşime girer ve kitin kaynaklı yanıtta önemli bir rol oynayan kitin kaynaklı GhLYK5-GhCERK1 dimerizasyonunu destekler [61]. Ek olarak, LysM tipi reseptör benzeri protein 1 (LYP1), LysM içeren reseptör benzeri kinaz 7 (LYK7) ve hücre dışı LysM protein 3 (LysMe3), aşağı akış savunma süreçlerini aktive edebilen ve direnci artırabilen kitin sinyallerini tanıyan membran reseptörleridir. V. dahliae [62]. Pirinç OsCERK1'den farklı olarak, domatesteki LysM proteinleri önemli fonksiyonel farklılık gösterir [63]: domateste SlLYK10 ve SlLYK12 AM simbiyozunun düzenlenmesine katılır, SlLYK1 kitin kaynaklı bağışıklık tepkisine katılır ve SlLYK13 hücre ölümünde yer alır [57 ,64]. Elmadan elde edilen AtCERK1 homologu MdCERK1, Alternaria alternata'ya karşı direnci artırır [59]. Pteris ryukyuensis kitinaz-A (PrChiA), kitin bağlayıcı ve antifungal aktiviteye sahipken [65], Equisetum arvense kitinaz-A (EaChiA) ise sahip değildir [66]. PrChiA ve EaChiA arasındaki ana yapısal fark, LysM alanlarının sayısıdır [66], ancak bunun antifungal aktivitedeki farklılıklarla ilgili olduğunu gösteren hiçbir veri yoktur. Ek olarak, elma, üzüm, patates ve elma ağaçlarında LysM proteinlerinin varlığı da tanımlanmış ve kitinin neden olduğu bağışıklık tepkilerine katıldığı kanıtlanmıştır [59,67-69]. Bezelye, petunya ve yoncadaki LysM proteinleri, bitki AM simbiyozunda yer alır [70-73].

3. LysM, Mantarlarda Kitin Sinyalleşmesini Engeller

Birçok mantar patojeni, bitkinin kitin reseptörleri ile aynı LysM alanını içeren ekzozomal efektörleri kodlar. Çoğu mantar patojeni, kitin algılamasını veya sinyalini bloke ederek kitin kaynaklı bitki bağışıklığını inhibe eder [74-79]. Keşfedilen ilk LysM alanı efektörü olan Cladosporium flavum'daki Ecp6, enfeksiyon sırasında kitini şelatlar [74]. İstilacı miselyumun hücre duvarından hücre parçalanmasıyla salınan veya bitki kitinazları tarafından parçalanan kitin oligosakkaritler, kitin tarafından tetiklenen bitki bağışıklığını bloke ederek bitki algısını önlemek için kitin oligomerlerine bağlanır [74,75]. Daha sonra, bitki bağışıklığının inhibisyonunda yer alan bir grup mantar LysM efektörü keşfedildi.

Bitkilerde antraknoz hastalığına neden olan askomiset mantarının Colletotrichum higginsianum hücre dışı LysM yapısal proteinleri ChELP1 ve ChELP2, bağlanma, hücre fonksiyonu ve kitinle tetiklenen bitki immünosupresyonunda ikili bir rol oynar. ChELP1 ve ChELP2, mantarların virülansını ve Arabidopsis epidermis hücrelerine ve selofan zarlarına nüfuz etme yeteneklerini korumada önemli bir rol oynar [79]. Mısır antraknoz mantarı Colletotrichum graminicola'daki (Cgfl) fungalizin metalloproteaz, yalnızca iki LysM alanı değil, aynı zamanda korunmuş katalitik bölge HEXXH alanının çinko metaloproteinazlarını da içerir ve mantarlarda geniş çapta korunur. Mısır istilası üzerine, Cgfl, biyotrofik faz sırasında spesifik olarak eksprese edilir ve mantarın, konakçının kitinaz aktivitesini baskılayarak kitin sinyallerini kontrol etmek için hem Cgfl aracılı hem de LysM protein aracılı stratejileri kullandığı gösterilmiştir [80]. Benzer şekilde, pirinç patlama mantarı Magnaporthe oryzae, yalnızca LysM proteini SLP1'e değil, aynı zamanda yüzey tanıma ve kitin kaynaklı baskılama için gerekli olan yardımcı aktivite ailesi 9 proteini (Aa9) homologu MoAa91'e (M. oryzae'den) da dayanır. bitkinin bağışıklık tepkileri. MoAa91, appressorium gelişimi için gerekli olan G protein sinyali (RGS) ve RGS benzeri proteinler tarafından düzenlenir ve ayrıca transkripsiyon faktörü MoMsn2 tarafından negatif düzenlemeye tabi tutulur. MoAa91 mutantı, yapay olarak indüklenen arayüzde olgunlaşmamış yapışık hücreler oluşturdu ve gen silme mutantları, patojeniteyi önemli ölçüde azalttı.

Diğer çalışmalar, MoAa91'in, kitin kaynaklı bitkinin bağışıklık tepkilerinin inhibisyonuyla sonuçlanan, pirinç bağışıklık reseptörü CEBiP ile rekabet ederek kitin ve kitin oligosakkaritleri ile bağlandığı ekzozomal boşluğa salgılandığını göstermiştir [81]. Buğday patojeni Zymoseptoria tritici'den elde edilen ZtGT2 proteini, mantar hücre duvarının en dış yüzeyini koruma işlevine sahiptir ve hiflerin katı yüzeyler üzerinde uzamasına yardımcı olur. Mantarlarda yaygındır ve kaybı, hifal uzamasındaki handikaptan kaynaklanan konakçı yüzeyinde patojen virülansının kaybına neden olur. Patojenik mantar Fusarium graminearum'daki ZtGT2 ortologundaki bir mutasyon, bir LysM alanı kitin bağlayıcı virülans efektörü olan önemli LysM alanı Zt3LysM dahil olmak üzere birçok transmembranın ve salgılanan proteinin yapısal olarak gelişmiş ekspresyonu ile sonuçlandı. Aynı kökten F. graminearum mutantlarında yaprak yüzeylerine yapışma etkilenmemiş olsa da, mutantlarda hif büyümesinde ciddi bir bozulma, buğday başaklarındaki bu taksonomik olarak ilgisiz mantarda benzer bir patojenite kaybına neden olmuştur [82].

Buğdayın Septoria tritici leke hastalığına neden olan Mycosphaerella graminicola, biyotrofik yaprak küf mantar patojeni Cladosporium fulvum'dan efektör protein hücre dışı protein 6'nın (Ecp6) homologları olan Mg1LysM ve Mg3LysM efektörlerini taşır. Önceki çalışmalar, bu mantar efektörlerinin kitini bağlayabildiğini ve dolayısıyla, muhtemelen patojenin, kitin reseptörleri CERK1 ve CEBiP yoluyla aktive edilen konakçının bağışıklık tepkisinden kaçmasına yardımcı olarak mantar hiflerini bitki kaynaklı kitinazlara karşı koruduğunu göstermiştir [76,77]. Bir efektör protein salgılayan Magnaporthe grisea'nın LysM yapısal proteini, salgılanan LysM protein 1 (SLP1) ve Rhizoctonia solani LysM efektörü (RsLysM), kitini bağlayarak kitinle tetiklenen bağışıklığı inhibe eder, ancak hifleri hidrolizden koruyamazlar [76,77, 83]. Penicillium spp.'de 18 varsayılan LysM proteini üzerine bir çalışma. PeLysM1, PeLysM2, PeLysM3 ve PeLysM4'ün ekspresyon seviyelerinin patojen enfeksiyonu sırasında önemli ölçüde arttığını, ancak mantar virülansını etkilemediğini buldu. PeLysM3'ün spor çimlenmesini ve büyüme hızını düzenlediği de kanıtlanmıştır [84].

Bununla birlikte, mantar LysM'leri her zaman sadece konakçı üzerinde zararlı etkilere yol açan bitki bağışıklığının manipülasyonunda yer almaz. Model arbüsküler mikoriza (AM) mantar türü Rhizophagus irregüleris'ten (RiSLM) tanımlanan salgılanan bir LysM efektörü, konakçı Medicago truncatula ile simbiyoz sırasında intraradikal miselyumda en yüksek eksprese edilen efektör proteinlerden biridir. İn vitro bağlanma deneyleri, RiSLM'nin mantar hücre duvarlarını kitinazdan korumak için kitin oligosakkaritlere bağlandığını göstermiştir. Ek olarak, RiSLM simbiyoz sırasında kitin tarafından tetiklenen bağışıklığı bozmak için kitin tarafından tetiklenen bağışıklık tepkisine etkili bir şekilde müdahale edebilir, bu da evrimin bir noktasında hem simbiyotik hem de patojenik mantarlarda LysM efektörlerinin ortak bir rolüne işaret eder [85,{2} }]. Benzer bir kayda göre, yararlı mantar Trichoderma viride, GlcNAc oligomerlerini tecrit eden Tal6 gibi efektörler kullanır, böylece bitkinin gözetim mekanizması tarafından mantardan türetilen N-asetilglukosamin algısına müdahale ederek konakçının kitinazlarından mantar hiflerinin korunmasına yol açar [87].

Post-transkripsiyonel bir modifikasyon olarak N-glikosilasyon, efektörlerin konak bağışıklığından kaçma yeteneklerini modüle etmek için mantar patojenleri tarafından yaygın olarak kullanılacak tipik bir mekanizmadır [88]. Slp1'in Alg3-aracılı N-glikosilasyonu, protein stabilitesi ve kitin afinitesi için gereklidir. Slp1'in yardımıyla N-glikosilasyon, konağın doğuştan gelen bağışıklığından kaçmak için gereklidir [88]. ChELP1 ve ChELP2 de N-glikosile edilmiştir [79]. Bu çalışmalar, N-glikosilasyonun gerekli olduğunu ve ultra yüksek kitin afinitesi elde etmek için mantar LysM efektörleri için yaygın bir modifikasyon olduğunu öne sürmektedir [88]. Patojenik mantar Magnaporthe oryzae'nin çeşitli biyolojik gelişim aşamalarında N-glikosilasyon proteinlerinin geniş ölçekli tanımlanması ve karşılaştırılması, 355 proteinin 559 N-glikosilasyon sahasının tanımlandığını gösterdi; çoğu, misel, konidyum ve hücre bağlanması ve farklılaşması gibi farklı biyolojik gelişim süreçlerinde yer alır [89].

4. Bitkiler ve Patojenler Arasındaki Bağışıklık Tepkilerinin LysM Kilitleri Manipülasyonu

Bitki-patojen etkileşimlerinde indüklenebilir savunma tepkilerinin mevcut görünümü, sözde zikzak modelinde iyi bir şekilde yakalanmıştır. Bu modelde, ilk uyarılmış savunma PRR'ler tarafından aktive edilir ve PRR'ler, MAMP'yi tanıyan hücre yüzeyi reseptörleridir [90]. Bu savunma yanıtı, birlikte çoğu mikrobiyal istilayı önleyen yerel hücre duvarının güçlendirilmesini, reaktif oksijen türlerinin üretimini ve antimikrobiyal bileşiklerin üretimini ve salınmasını içerir [1,3,7,90]. Patojenler, salgılanan efektörleri kullanarak konağın savunmasını başarılı bir şekilde aştığında, zikzak modelinin temel bir unsuru olan efektörle tetiklenen duyarlılık kurulur [1]. Hem bitkilerde hem de mantarlarda bulunan önemli üyeler olan LysM proteinleri, bitkiler ve patojenler arasındaki bağışıklık modülasyonunu birbirine bağlamak için önemli bir rol oynamalıdır.

Mantar-bitki etkileşimleri sırasında, mantarlar ilk bitkinin bariyerini aşıp konağın yüzeyiyle birleştiğinde, bitki LysM proteinleri kitini tanımak ve bağışıklığı indüklemek için PRR'ler olarak çalışır. Bitki, serbest oligo kitini serbest bırakmak üzere mantar hücre duvarını hidrolize etmek için salgılayıcı kitinaz kullanır. Daha sonra, savunma sinyalleri aşağı akış LysM sitoplazmik kinaz tarafından iletilir ve mantarların çoğalmasını bastırmak için bitkinin bağışıklık tepkisini tetikler. Tersine, mantarlar kitin kaynaklı bağışıklığı baskılamak için LysM proteinleri salgılar. Mikrobiyal LysM proteinleri, en dış yüzeye bağlanarak veya kitin parçalarını bağlamak için bitki LysM reseptörleri ile rekabet ederek mantar hücre duvarını hidrolizden korur ve nihayetinde mantar enfeksiyonunu kolaylaştırmak için bitki bağışıklığını aşar.

Böylece LysM proteinleri, bitkiler ve patojenler arasındaki bağışıklık manipülasyonunu birbirine bağlar. Bu, Verticillium spp.'de iyi bir şekilde gösterilmiştir. Pamukta, Gh-LYK1, Gh-LYK2 ve GhLYK5 [58] dahil olmak üzere birkaç LysM proteininin kitin bağlama yetenekleri aracılığıyla pamuğun Verticillium solgunluğuna karşı direnci üzerinde belirli bir etkisi vardır. V. dahliae'de, Vd2'nin LysM'sinin etkisi, patojenin virülansına katkıda bulunur ve kitinin neden olduğu bağışıklık tepkilerini bastırmak için kitine bağlanır, böylece mantar hiflerini bitkinin hidrolitik enzimleri tarafından hidrolize karşı korur [91]. Verticillium yonca aynı zamanda bir karbonhidrat bağlayıcı motif 18 (CBM18) alanı içeren Verticillium nonalfalfae kitin bağlayıcı proteini (VnaChtBP) salgıladığından, patojenler miselyumu korumak için kitin polimeri ile etkileşerek bitki bağışıklığını bloke etmek için yalnızca LysM efektörlerini kullanmaz. kitin polimeri [92]. Ek olarak, V. dahliae üzerinde yakın tarihli bir çalışma, bir polisakarit deasetilaz geninin (VdPDA1) silinmesinin V. dahliae'nin patojenitesini ciddi şekilde etkilediğini bulmuştur [93]. VdPDA1, alkali ortamda çözünür kitin oligosakkaritler üzerinde güçlü bir kitin oligomer deasetilaz aktivitesine sahiptir. Daha ileri çalışmalar, deasetillenmiş kitin oligosakkaritlerin, LysM reseptörlerinin tanınmasını engellediğini ve hücre içi kitin-duyulu bağışıklık sinyallerinin iletimini bloke etmesine yol açtığını ortaya çıkardı; bu, konak-V sırasında konağın bağışıklık tepkisini baskılar. yıldız çiçeği etkileşimi [93]. Bu nedenle, patojenik mantarlar, (1) kitin oligomerleri için yüksek afiniteye sahip hücre dışı vücut efektörlerini salgılayarak, (2) bitki LysM reseptör kinazlarına bağlanmak için kitin ile rekabet eden efektörleri salgılayarak, (3) bağışıklık tepkisinden kaçınmak için kitinin deasetilasyonunu yaparak kitin sinyalini bloke edebilir.

5. Sonuçlar ve Gelecekteki Çalışmalar İçin Perspektifler

Mantarlar ve bitkiler arasındaki birlikte evrimsel silahlanma yarışı, bitkiler ve patojenler arasındaki bağışıklık manipülasyonu yoluyla bitkilerin mantar kitine karşı savunma tepkisi ile sonuçlanır. Başarılı mantarlar, sonunda bitki duyarlılığına yol açan bitki LysM aracılı bağışıklık tepkilerine müdahale eden LysM efektör proteinleri geliştirmiştir. Buna karşılık bitkiler, savunma tepkilerini uyarmak için LysM reseptörlerini geliştirmiştir. Mantarlar yeni LysM efektörleri üretmek üzere evrimleştiğinde veya başka yollarla konak bağışıklığına müdahale ettiğinde, bitkilerin ayrıca bitki bağışıklığını sürdürmek için yeni LysM reseptörleri ile yanıt vereceğine inanılır.

Bitkiler ve mantarlardaki LysM proteinlerini anlamak şöyle dursun, yakın gelecekte araştırmaları yönlendirmek için öncelikli konular şunları içerir: (1) fungal LysM efektörleri ve bunların bitki kitin sinyallemesindeki inhibe edici mekanizmaları hakkındaki mevcut anlayış, ortaya çıkanlar da dahil olmak üzere daha fazla ilerlemeye ihtiyaç duyar. hem konakçı hem de patojen tarafından birbirine bağlanan bağışıklık modülasyonunda yer alan diğer mantar efektörlerinin rolü veya bilinmeyen bitki LysM reseptörlerinin keşfi vb.; (2) bitki ve mantarların LysM proteinlerinin farklı/ortak özelliklerinin ve bunların evrimsel ilişkilerinin tanımlanması (bu, LysM'nin bitkiler ve patojenler arasındaki bağışıklık manipülasyonunu birbirine nasıl bağladığının birlikte evriminin anlaşılmasını kolaylaştıracaktır); (3) bitki-mantar etkileşimleri sırasındaki bağışıklık manipülasyon fonksiyonu dışında, LysM proteinlerinin özellikle mantarlardaki diğer fonksiyonları nelerdir (bağışıklık manipülasyonunda yer alan üyelere ek olarak, LysM proteinlerinin diğer bazı üyelerinin biyolojik fonksiyonları hala belirsiz); ve (4) mantar LysM proteinleri, hücre duvarını bitki kitinazları tarafından hidrolizden korumak ve bitki-mantar etkileşimleri sırasında bağışıklığı manipüle etmek için efektörler olarak işlev görür. Bununla birlikte, bitki sağlığı için yararlı mikropların kullanımını kolaylaştırmak ve gıda güvenliğini sürdürülebilir bir şekilde elde etmek için AM simbiyozunda LysM proteinlerinin rolü de daha fazla araştırmaya ihtiyaç duyar.

Yazar Katkıları:

X.-YY ve X.-FD, makalenin konusunu tasarladı. S.-PH orijinal taslağı yazdı. J.-JL, J.-PL ve WJ, makalenin hazırlanmasına ve gözden geçirilmesine katıldı. ND ve J.-YC düzenleme yardımı sağladı. Tüm yazarlar makalenin yayınlanan versiyonunu okudu ve kabul etti.

Finansman:

Bu çalışma, Çin Ulusal Anahtar Araştırma ve Geliştirme Programı (2018YFE0112500), Elit Gençlik Programı (Çin Tarım Bilimleri Akademisi, CAAS) J.-YC'ye, Tarım Bilimi ve Teknoloji Yenilik Programı hibesi X'e verilen hibelerle desteklenmiştir. -FD ve Çin Ulusal Doğa Bilimleri Vakfı'nın (32001845) WJ'ye hibesi

Kurumsal İnceleme Kurulu Beyanı:

Uygulanamaz.

Bilgilendirilmiş Onam Beyanı:

Uygulanamaz.

Veri Kullanılabilirliği Bildirimi:

Uygulanamaz.

Teşekkür:

Alan kısıtlamaları nedeniyle araştırmalarına uygun şekilde atıfta bulunamayan tüm araştırmacılardan şimdiden özür dileriz. Yardımcı önerileri için Krishna V. Subbarao'ya (Kaliforniya Üniversitesi, Davis) özel teşekkürlerimizi sunarız.

Çıkar çatışmaları:

Yazarlar herhangi bir çıkar çatışması beyan etmemektedir.

Referanslar

1. Zipfel, C. Bitki örüntü tanıma reseptörleri. Trendler İmmunol. 2014, 35, 345–351. [ÇaprazRef]

2. Nürnberger, T.; Kemmerling, B. Reseptör protein kinazları – bitki bağışıklığında model tanıma reseptörleri. Trendler Bitki Bilimi 2006, 11, 519–522. [ÇaprazRef]

3. Lu, Y.; Tsuda, K. Bitki bağışıklığında PRR ve NLR aracılı sinyalleşmenin yakın ilişkisi. Mol. Bitki Mikrop Etkileşimi. 2021, 34, 3–14. [ÇaprazRef]

4. Li, B.; Lu, D.; Shan, L. Bitki doğuştan gelen bağışıklığında örüntü tanıma reseptörlerinin çoğalması. Mol. Bitki Yolu. 2014, 15, 737–746. [ÇaprazRef]

5. Chisholm, ST; Ocak, G.; Gün, B.; Staskawicz, BJ Konak-mikrop etkileşimleri: Bitki bağışıklık tepkisinin evrimini şekillendirmek. Hücre 2006, 124, 803–814. [CrossRef] [PubMed]

6. Yu, X.; Feng, B.; O, P.; Shan, L. Kaostan uyuma: Mikrobiyal örüntü tanıma üzerine tepkiler ve sinyaller. Annu. Rev. Fitopatol. 2017, 55, 109–137. [CrossRef] [PubMed]

7. Newman, MA; Sundelin, T.; Nielsen, JT; Erbs, G. MAMP (mikropla ilişkili moleküler model), bitkilerde bağışıklığı tetikledi. Ön. Bitki Bilimi 2013, 4, 139. [CrossRef] [PubMed]

8. Cui, H.; Tsuda, K.; Parker, J. Efektörle tetiklenen bağışıklık: Patojen algısından sağlam savunmaya. Annu. Rev. Plant Biol. 2015, 66, 487–511. [ÇaprazRef]

9. Dubey, M.; Vélëz, H.; Broberg, M.; Jensen, DF; Karlsson, M. Clonostachys rosea LysM proteinleri, mantar gelişimini düzenler ve hipal koruma ve biyokontrol özelliklerine katkıda bulunur. Ön. Mikrobiyol. 2020, 11, 679. [CrossRef] [PubMed]

10. Buist, G.; Steen, A.; Kök, J.; Kuipers, OP LysM, (peptit)glikanlara bağlanmak için yaygın olarak dağıtılan bir protein motifi. Mol. Mikrobiyol. 2008, 68, 838–847. [ÇaprazRef]

11. Dworkin, J. Mantar ve bakteri karbonhidratlarının saptanması: Kitin ve peptidoglikanın benzer yapıları, bağışıklık işlev bozukluğunda rol oynuyor mu? PLoS Hastalığı. 2018, 14, e1007271. [CrossRef] [PubMed]

12. Oi, V.; Vuong, T.; Hardy, R.; Reidler, J.; Dangle, J.; Herzenberg, L.; Stryer, L. Bacillus faj phi 29 genleri 14 ve 15'in nükleotit sekansı: gen 15'in diğer faj lizozimleri ile homolojisi. Nükleik Asitler Res. 1986, 14, 10001–10008.

13. De Wit, PJ; Mehrabi, R.; Van den Burg, HA; Stergiopoulos, I. Fungal efektör proteinler: Geçmiş, bugün ve gelecek. Mol. Bitki Yolu. 2009, 10, 735–747. [CrossRef] [PubMed]

14. Zhang, XC; Top, SB; Stacey, G. Kara bitkilerinde LysM genlerinin evrimsel genomiği. BMC Evol. Biol. 2009, 9, 183. [CrossRef]

15. Zhang, XC; Top, SB; Stacey, G. Bitkilerde lizin motif tipi reseptör benzeri kinazların moleküler evrimi. Bitki Fizyol. 2007, 144, 623–636. [ÇaprazRef]

16. Miya, A.; Albert, P.; Shinya, T.; Desaki, Y.; İçimura, K.; Şirasu, K.; Narusaka, Y.; Kawakami, N.; Kaku, H.; Bir LysM reseptör kinazı olan Shibuya, N. CERK1, Arabidopsis'te kitin elisitör sinyali için gereklidir. Proc. Natl. Acad. bilim ABD 2007, 104, 19613–19618. [ÇaprazRef]

17. Shimizu, T.; Nakano, T.; Takamizawa, D.; Desaki, Y.; Ishii-Minami, N.; Nishizawa, Y.; Minami, E.; Okada, K.; Yamane, H.; Kaku, H.; et al. İki LysM reseptör molekülü, CEBiP ve OsCERK1, pirinçte kitin elisitör sinyalini işbirliği içinde düzenler. Bitki J. 2010, 64, 204–214. [ÇaprazRef]

18. Wan, J.; Zhang, XC; Neece, D.; Ramonell, KM; Clough, S.; Kim, SY; Stacey, MG; Stacey, G. Bir LysM reseptörü benzeri kinaz, Arabidopsis'te kitin sinyallemesinde ve mantar direncinde kritik bir rol oynar. Bitki Hücresi 2008, 20, 471–481. [ÇaprazRef]

19. İzasa, E.; Mitsutomi, M.; Nagano, Y. Bir bitki LysM reseptörü benzeri kinazın, LysM RLK1/CERK1'in kitine in vitro doğrudan bağlanması. J. Biol. kimya 2010, 285, 2996–3004. [CrossRef] [PubMed]

20. Brotman, Y.; Landau, U.; Pnini, S.; Lisec, J.; Balazade, S.; Mueller-Roeber, B.; Zilberstein, A.; Willmitzer, L.; Çet, I.; Viterbo, A. LysM reseptörü benzeri kinaz LysM RLK1, Arabidopsis bitkilerinde fungal kitinazların aşırı ekspresyonunun neden olduğu savunma ve abiyotik stres tepkilerini aktive etmek için gereklidir. Mol. Tesis 2012, 5, 1113–1124. [ÇaprazRef]

21. Chen, L.; Hamada, S.; Fujiwara, M.; Zhu, T.; Thao, NP; Wong, HL; Krişna, P.; Ueda, T.; Kawasaki, T.; Shimamoto, K. Hop/Sti1-Hsp90 şaperon kompleksi, pirincin doğal bağışıklığında bir PAMP reseptörünün olgunlaşmasını ve taşınmasını kolaylaştırır. Hücre Konağı Mikrop 2010, 7, 185–196. [CrossRef] [PubMed]

22. Akamatsu, A.; Wong, HL; Fujiwara, M.; Okuda, J.; Nishida, K.; Uno, K.; İmâi, K.; Umemura, K.; Kavano, Y.; Shimamoto, K. Bir OsCEBiP/OsCERK1-OsRacGEF1-OsRac1 modülü, kitin kaynaklı pirinç bağışıklığının önemli bir erken bileşenidir. Hücre Konağı Mikrop 2013, 13, 465–476. [ÇaprazRef]

23. Shinya, T.; Yamaguchi, K.; Desaki, Y.; Yamada, K.; Narisawa, T.; Kobayashi, Y.; Maeda, K.; Suzuki, M.; Tanımoto, T.; Takeda, J. Arabidopsis reseptörü benzeri sitoplazmik kinaz PBL27 tarafından kitin kaynaklı savunma tepkisinin seçici düzenlemesi. Fabrika J. 2014, 79, 56–66. [CrossRef] [PubMed]

24. Yamaguchi, K.; Yamada, K.; Ishikawa, K.; Yoshimura, S.; Hayashi, N.; Uchihashi, K.; Ishihama, N.; Kişi-Kaboshi, M.; Takahashi, A.; Tsuge, S. Bir bitki patojeni efektörü tarafından hedeflenen reseptör benzeri bir sitoplazmik kinaz, kitin reseptörü tarafından doğrudan fosforile edilir ve pirinç bağışıklığına aracılık eder. Hücre Konağı Mikrop 2013, 13, 347–357. [ÇaprazRef]

For more information:1950477648nn@gmail.com